Sau khi hoàn tất việc chạy thử máy huấn luyện, Hotham vượt Đại Tây Dương đi sang Belfast, Bắc Ireland, và được cải biến tại cầu tàu Pollock, Belfast cho phù hợp với hoạt động của Hải quân Anh trước khi được điều sang phục vụ dưới quyền Bộ chỉ huy Devonport. Nó trải qua ba tuần lễ thực hành huấn luyện tại vùng bờ biển Devon trước khi gia nhập Chi hạm đội Khu trục 1 đặt căn cứ tại Portsmouth, và chủ yếu làm nhiệm vụ hộ tống vận tải ven biển dọc bờ Đông nước Anh và dọc eo biển Manche ra Đại Tây Dương.[9]

Cho dù không được chọn để hoạt động như tàu Frigate Kiểm soát Lực lượng Duyên hải, Hotham tham gia cùng lực lượng này trong nhiều hoạt động đối đầu với tàu phóng lôi E-boat đối phương khi diễn ra cuộc đổ bộ Normandy. Vào ngày 5 tháng 6, 1944, nó cùng tàu frigate chị em Duff (K352) và một chi hạm đội tàu phóng lôi MTB (Motor Torpedo Boat) khởi hành lúc 22 giờ 30 phút để tuần tra ngoài khơi Pointe de Barfleur, ngăn chặn số tàu E-boat đặt căn cứ tại Cherbourg, Pháp tấn công các bãi đổ bộ. Quay trở về Portsmouth vào xế trưa ngày D 6 tháng 6, nó lại lên đường cùng một đoàn bốn tàu đổ bộ Landing Ship, Tank (LST) đưa lực lượng tăng viện đi sang các bãi đổ bộ. Nó tiếp tục nhiệm vụ này xen kẻ với những lượt tuần tra chống tàu ngầm ngoài khơi bãi đổ bộ cho đến hết tháng 6 và đầu tháng 7.

Vào ngày 28 tháng 6, 1944, Hotham cùng với tàu khu trục HMS Eglinton (L87) phối hợp cứu vớt những người sống sót từ SS Maid of Orleans khi chiếc tàu buôn bị đắm về phía Đông Nam St. Catherine's Point, đảo Wight, ở tọa độ 50°06′B 000°41′T / 50,1°B 0,683°T / 50.100; -0.683.[3] Sang cuối năm 1944 và đầu năm 1945, khi tuyến mặt trận được đẩy lui đến Hà Lan, nó hộ tống các đoàn tàu vận tải đi thẳng đến cảng Antwerp, Bỉ cho đến khi chiến tranh chấm dứt.[9]

Khi xung đột kết thúc tại châu Âu, không giống như hầu hết tàu chị em cùng lớp Captain được trao trả ngay cho Hoa Kỳ nhằm giảm bớt chi phí mà Anh phải trả cho Hoa Kỳ trong Chương trình Cho thuê-Cho mượn (Lend-Lease), Hotham được giữ lại Anh. Nó đi vào xưởng tàu để được cải biến thành một trạm phát điện nổi di động; con tàu được tháo dỡ hết vũ khí, và trang bị các thiết bị phát điện, công việc hoàn tất vào tháng 10, 1945. Nó đi sang Singapore, làm nhiệm vụ cung cấp điện cho các xưởng tàu tại đây bị tàn phá nặng nề,[1] rồi sau đó đi sang Hong Kong để phục vụ như một tàu căn cứ.[1] Quay trở về Anh vào năm 1947, nó lại được phái sang Malta vào năm 1948 tiếp tục phục vụ như một trạm phát điện nổi di động.[1][9]

Hải quân Anh tiếp tục sử dụng Hotham như nền tảng để thử nghiệm kiểu động cơ turbine khí.[1][2] Con tàu được hoàn trả trên danh nghĩa Chương trình Cho thuê-Cho mượn cho Hoa Kỳ vào ngày 25 tháng 4, 1952, nhưng tiếp tục được Hoa Kỳ chuyển giao trong Chương trình Viện trợ Quân sự;[4] cuối cùng nó cũng được trả cho Hoa Kỳ vào ngày 13 tháng 3, 1956.[1][2][3] Con tàu bị bán vào ngày 1 tháng 11, 1956 để tháo dỡ tại Hà Lan.[1][2]